Plantas parásitas en la era genómica

Saddan Morales-Saldaña¹, Arith F. Pérez-Orozco¹, Antonio Acini Vásquez-Aguilar¹, Emanuel Villafán de la Torre², Enrique Ibarra-Laclette² y Juan Francisco Ornelas¹

El desarrollo en las tecnologías de secuenciación de ADN y de herramientas computacionales ha permitido secuenciar y ensamblar genomas de alta calidad, acelerando con ello la investigación en genética, ecología y evolución del parasitismo en plantas. Sin embargo, gran parte de los recursos genómicos generados se restringe a plantas que parasitan cultivos de importancia económica, las cuales representan únicamente el 6% de las plantas parásitas del mundo.

Por lo tanto, es fundamental secuenciar el genoma de un mayor número de especies de plantas parásitas para tener un entendimiento más amplio de la evolución y función del parasitismo en plantas. Actualmente, se realiza investigación para obtener el genoma de un múerdago (Psittacanthus auriculatus), una especie hemiparásita endémica a los valles áridos de Oaxaca y Puebla y cuyo genoma permitirá establecer un marco de referencia para el análisis ecológico y evolutivo del hemiparasitismo, permitiendo abordar temas que actualmente son poco entendidos como son los mecanismos moleculares de la interacción entre el hospedero y la planta parásita.

Las plantas parásitas

La mayoría de las plantas producen la energía que necesitan por medio de la fotosíntesis, pero existen otras que obtienen los nutrientes necesarios para vivir robándolos de otras plantas. Esta estrategia de vida es característica de las plantas parásitas, las cuales representan alrededor del 1.8% (cerca de 4,800 especies) de las plantas con flores (angiospermas). Las plantas parásitas están distribuidas en 270 géneros y en más de 20 familias botánicas, aunque casi el 95% de ellas se agrupa únicamente entre la familia Orobanchaceae y el orden Santanales. De acuerdo con estudios genéticos, el parasitismo en plantas ha surgido independientemente en al menos doce ocasiones, y se presenta en especies con diferentes formas de vida, desde pequeñas hierbas, enredaderas y arbustos, hasta arboles de más de 40 metros de altura. También las podemos encontrar habitando en casi todos los tipos de ecosistemas, desde bosques tropicales y templados hasta desiertos. Esta gran diversidad morfológica y de especies hace que el estudio del parasitismo en plantas adquiera especial relevancia bajo perspectivas ecológicas, evolutivas, económicas, y de conservación. 

Las plantas parásitas pueden ser clasificadas en función de la habilidad fotosintética que mantienen. Por un lado, se encuentran aquellas que son capaces de seguir realizando fotosíntesis (conocidas como hemipárasitas), y por otro, se ubican aquellas incapaces de realizar fotosíntesis por lo que se consideran parásitas obligadas (también conocidas como holoparásitas). Estas plantas parásitas poseen un órgano especializado llamado haustorio (una raíz modificada), que es clave para establecer un puente físico y fisiológico con las plantas a las que parasitan (conocidas como hospederos) que facilita la transferencia de agua y nutrientes. La transición de la condición autótrofa (fotosíntesis) hacia la condición heterótrofa (parasitismo) ha producido una plétora de cambios a nivel morfológico, metabólico y genético, de tal manera que el parasitismo proporciona una oportunidad única para estudiar procesos de especiación y obtener conocimiento sobre las fuerzas selectivas que alteran procesos de desarrollo, bioquímicos y moleculares.

La genómica del parasitismo

Las ciencias “ómicas” han facilitado el estudio de un gran número de biomoléculas relacionadas con el funcionamiento de un organismo. Entre estas destaca la genómica, que gracias a los avances en las tecnologías de secuenciación de ADN y al desarrollo de herramientas computacionales, permiten secuenciar y ensamblar genomas de alta calidad, acelerando con ello la investigación en genética, ecología y evolución del parasitismo en plantas. Estos avances científicos han permitido comparar los genomas del cloroplasto (plastoma) entre plantas autótrofas y plantas parásitas donde, por ejemplo, a nivel estructural, se ha encontrado que las especies parásitas tienen plastomas más pequeños y con múltiples reordenamientos, los cuales se asocian con la perdida física y funcional de genes, mientras que las plantas autótrofas muestran plastomas altamente conservados. También se ha observado que la magnitud de los cambios en especies parásitas se asocia con el grado de dependencia del parásito con su hospedero, pues a mayor dependencia existe un mayor número de cambios en los plastomas. 

La otra parte del rompecabezas que corresponde al genoma nuclear permanece en gran parte inexplorado. El primer genoma nuclear de una planta parásita (Cuscuta campestris) fue publicado en 2018 y gracias a este trabajo fue posible identificar algunos genes relacionados con la germinación y el ataque parasitario. Con la publicación de otros genomas, se ha hecho evidente que, contrario a lo que ocurre en el plastoma, algunos genomas han aumentado su tamaño debido a eventos de duplicación de regiones específicas o inclusive del genoma completo, propiciando con ello el surgimiento de genes con nuevas funciones. Sorprendentemente, también se ha identificado que las plantas parásitas “roban” los genes de su planta hospedera y los usan para absorber de manera eficiente los nutrientes de su hospedero. Sin embargo, gran parte de la investigación genómica del parasitismo en plantas se ha enfocado en especies de Cuscuta, Orobanche, Phelipanche,y Striga, que parasitan plantas cultivadas. Este grupo de especies representa únicamente el 6% de las plantas parásitas, por lo que aún se desconoce gran parte de su riqueza y diversidad genómica. Por lo tanto, resulta fundamental para un entendimiento completo sobre de la evolución y función del parasitismo en plantas, secuenciar un mayor número de especies representativas, considerando para ello diferentes grados de parasitismo y diversas funciones ecológicas.

Genoma de un muérdago

Actualmente, en el Instituto de Ecología, A.C., estamos realizando un proyecto de investigación para obtener el genoma de un múerdago (Psittacanthus auriculatus), una especie hemiparásita endémica a los valles áridos de Oaxaca y Puebla que, aunque pertenece a uno de los géneros de plantas parásitas más diversos, ha sido poco estudiado en términos de la evolución de su genoma. Para ello usamos una metodología conocida como ensamblaje híbrido de novo, en la cual nos apoyamos de diferentes tecnologías de secuenciación para obtener tanto fragmentos cortos de DNA, pero de muy alta precisión (50–300 pares de bases), como fragmentos con menor precisión pero de una mayor longitud (10,000–15,000 pares de bases). Esta combinación de diferentes tecnologías de secuenciación ha permitido obtener genomas de la mejor calidad posible para diversos tipos de organismos.

Supercomputadora necesaria para poder ensamblar, construir y analizar el genoma de Psittacanthus auriculatus. Grupo de trabajo durante distintas etapas del proyecto incluyendo la colecta y envío de muestras para su secuenciación, almacenamiento de datos y celebración.

Esta investigación abrirá un abanico de posibilidades al establecer un marco de referencia para el análisis ecológico y evolutivo del hemiparasitismo, permitiendo abordar temas que actualmente son poco entendidos, como es la importancia de la hibridación en la diversificación del género, la variación genómica que pueden tener diferentes poblaciones de la misma especie a través de gradientes ambientales y sus potenciales consecuencias evolutivas, o bien, establecer una hipótesis robusta sobre las relaciones de parentesco entre las diferentes especies de Psittacanthus. Estos son sólo ejemplos de los temas que será posible estudiar al contar con estos recursos genómicos, pero resulta particularmente seductor explorar los mecanismos moleculares de la interacción entre el hospedero y la planta parásita. Actualmente, se conoce que Psittacanthus parasita árboles pertenecientes a más de 50 familias, sin embargo, también existe evidencia de que algunas especies únicamente crecen sobre árboles de géneros particulares como es el caso de P. sonorae y P. palmeri que parasitan exclusivamente a especies de copales (Bursera), o P. ramiflorus que sólo se desarrolla sobre encinos (Quercus), o bien P. angustifolious y P. macrantherus que son las únicas que parasitan especies de Pinus,inclusive aún dentro de las especies generalistas existen preferencias de hospederos, por lo que es probable que existan  genes o grupos de genes involucrados en el reconocimiento y selección del hospedero. El género Psittachantus posee características únicas en comparación con otras plantas parásitas y con la mayoría de las angiospermas. Quizá una de las más sobresalientes es que las especies producen cotiledones (de 2 a 11 cotiledones), un fenómeno recurrente en plantas gimnospermas (plantas sin flores) pero no así en angiospermas. En su mayoría las plantas con flores pueden clasificarse como monocotiledóneas o dicotíledoneas, lo que quiere decir que poseen uno o dos cotiledones recordando que este último refiere a la primera hoja de semilla presente en el embrión. Esta particular característica del género no se comparte ni con la mayoría de las angiospermas y parece ser única entre aquellas que han sido reportadas como parásitas.

Indudablemente las herramientas genómicas han facilitado el poder abordar problemas que resultaban casi imposibles de estudiar debido a la limitada información con la que se contaba, permitiendo inclusive cambiar la concepción de un grupo que ha sido estigmatizado y que contrariamente a la opinión general también desempeña funciones vitales en los ecosistemas de todo el mundo.

“La opinión es responsabilidad de los autores y no representa una postura institucional”

Referencias

• Nickrent, D. L. 2020. Parasitic angiosperms: how often and how many? Taxon 69: 5–27.

• Ornelas, J. F.2022. Los muérdagos Psittacanthus…oh no, ¡Ciencia Básica! Eco-Lógico 3: 16–23 (https://www.flipsnack.com/deblith/a3-v3-no-2-verano-2022/full-view.html).

• Ornelas, J. F. 2022. Psittacanthus auriculatus, una historia con mezcal oaxaqueño. La Crónica, Portal Comunicación Veracruzana y Portal INECOL. 5 de abril 2022. (https://elportal.mx/salud-y-ciencia/inecol_es_ciencia/psittacanthus-auriculatus-una-historia-con-mezcal-oaxaqueno/).

• Ornelas, J. F.2021. Los muérdagos y el “misterio de misterios” de Darwin. Elementos 124: 57–64 (https://elementos.buap.mx/num_single.php?num=124).

• Ornelas, J. F. 2019. Los muérdagos Psittacanthus: ecología, evolución, manejo y conservación. Biodiversitas 146: 12–16.

• Vogel, A., Schwacke, R., Denton, A. K., Usadel, B., Hollmann, J., Fischer, K., Bolger, A., Schmidt, M., Bolger, M. E., Gundlach, H., Mayer X. F. K., Weiss-Schneeweiss, Temsch M. E., Krause, K. 2018. Footprints of parasitism in the genome of the parasitic flowering plant Cuscutacampestris. Nature Communications 9: 2515.

Agradecimientos

Se agradece al CONACyT por financiamiento al proyecto de Ciencia Básica “Genómica de Psittacanthus: especiación, haustorio, y hemiparasitismo” (A1-S-26134).

¹ Red de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología, A.C. (INECOL)

² Red de Estudios Moleculares Avanzados, Instituto de Ecología, A.C. (INECOL)